Die kleine Sankt Gallus-Kirche auf dem Augsburger Gallusbergle geht auf ein spätantikes Gotteshaus, ja vielleicht sogar auf einen römischen Merkurtempel zurück. Sie gilt als die älteste noch erhaltene Kirche der Stadt. Ein Um- bzw. Neubau wird um das Jahr 900 vermutet, während der Regierungszeit des Augsburger Bischofs Adalbero (887–909). Auf ihn wird auch die Wahl des Galluspatroziniums zurückgeführt, stand er doch in sehr freundschaftlichem Kontakt mit dem Kloster St.Gallen. Adalbero schenkte der damals neu errichteten Kirche Sankt Mangen in St.Gallen eine Armreliquie des heiligen Magnus von Füssen. Ekkehart IV. berichtet davon im 4. Kapitel seiner Casus Sancti Galli. Der damalige Vorsteher des Klosters St.Gallen, Salomo III., hat sich wohl mit Reliquien des heiligen Gallus revanchiert, die so nach Augsburg gelangten.
Ein Neffe von Bischof Adalbero, Ulrich, besuchte zwischen 900 und 908 die St.Galler Klosterschule. 923 wurde er (wie es ihm die St.Galler Reklusin Wiborada vorausgesagt hatte) selber Bischof von Ausgburg und pflegte die guten Beziehungen zu St.Gallen weiter. Ulrich war ein bedeutender Mann seiner Zeit. 955 verteidigte er Augsburg erfolgreich gegen ungarische Reitertruppen, die damals ganz Mitteleuropa drangsalierten, und ermöglichte damit den Sieg Ottos des Großen über die Ungarn auf dem Lechfeld. 969 gründete er direkt bei der Augsburger Sankt Gallus-Kirche das Damenstift Sankt Stephan, dessen erste Vorsteherin, Ellensind, wahrscheinlich in der Sankt Gallus-Kirche begraben wurde. Schon 993, zwanzig Jahre nach seinem Tod, wurde Ulrich von Augsburg heiliggesprochen.
Im Jahr 1051 soll erneut eine Weihe der Augsburger Sankt Gallus-Kirche stattgefunden haben, und zwar durch Papst Leo IX. Im 14. Jahrhundert besaß das Kirchlein ein Benefizium für einen Priester, der werktags eine Frühmesse für die Handwerker las. Als sich die Stiftsdamen von Sankt Stephan in der Reformationszeit weigerten, ihr Kloster zu räumen und den Neugläubigen zu überlassen, nahm man ihnen ihre Güter mit Gewalt weg. Die Frauen wurden aus Augsburg vertrieben. Auch die kleine Galluskirche fiel in die Hände der Reformierten, wobei es nicht ohne mutwillige Zerstörungen geblieben sein soll.
Nach dem Augsburger Reichs- und Religionsfrieden (1555) konnten die Stiftsdamen von Sankt Stephan wieder in die Stadt zurückkehren. Die tatkräftige Äbtissin Euphrosina von Kreuth, die der Frauengemeinschaft von 1561 bis 1596 vorstand, konnte viele entwendete Güter für ihr Stift zurückerwerben, darunter auch das inzwischen profanierte Sankt Gallus-Kirchlein, das sie 1589 erneuern und in den heutigen baulichen Zustand bringen ließ. Im Dreißigjährigen Krieg wurde das Gotteshaus erneut in Mitleidenschaft gezogen; die nötigen Restaurierungsarbeiten hat Äbtissin Dorothea von Westernach im Jahr 1662 veranlasst. 1759 erfolgte eine erneute Restaurierung.
1803 wurde das Damenstift bei Sankt Stephan säkularisiert; Augsburg kam 1805/06 an Bayern. Sankt Gallus konnte nur weiterbestehen, weil sich die Augsburger Dompfarrei, in deren Sprengel sich das Kirchlein neu befand, für den Unterhalt verpflichtete. Allerdings wurde das Gotteshaus in der Folge kaum noch genutzt, was sich auch nicht änderte, als 1835 das Kloster Sankt Stephan mit Benediktinermönchen neu besiedelt wurde. Erst gegen Ende des Zweiten Weltkriegs lernten die Augsburger Benediktiner das Galluskirchlein recht zu schätzen, als es ihnen Ersatz für ihre zerbombte Klosterkirche bot. Ab 1968 diente das Gotteshaus dann als Versammlungsort der russisch-orthodoxen Exilskirche, bevor 1999 bis 2005 eine etappenweise Gesamtsanierung der Sankt Gallus-Kirche von Augsburg erfolgte.